Российский Домен .RU был создан 7 апреля 1994 года. Именно в этот день в международной базе данных национальных доменов верхнего уровня появилась запись об открытии российского доменного интернет-пространства. Который является домен верхнего уровня для России и седьмым по популярности национальным доменом.

Этому событию предшествовало подписание соглашения «О порядке администрирования зоны RU», которое состоялось 4 декабря 1993 года на собрании крупнейших из существовавших в то время в России интернет-провайдеров: «Demos Plus», «Techno», «GlasNet», «SovAm Teleport», «EUnet/Relcom», «X-Atom», «FREEnet». В соответствии с ним обязанности по администрированию и техническому сопровождению национального домена .ru были переданы Российскому научно-исследовательскому институту развития общественных сетей, РосНИИРОС, который до 2000 года регистрировал все домены в зоне .ru.

Сначала домен .ru предполагался в качестве преемником домена .su: последний с момента возникновения домена .ru перестал принимать новые заявки, однако с 2002 года свободная регистрация возобновилась.

В 2006 году полномочия администратора зоны были переданы Координационному центру национального домена сети Интернет. Технические функции обслуживания домена выполняет Технический Центр Интернет.

Домен .ru стал первым национальным доменом верхнего уровня, используемым в эмблеме Зимних Олимпийских игр 2014 года.

В январе 2018 года оператором реестра доменов .ru и .рф стал «Ростелеком».

17 сентября 2007 года в зоне .ru был зарегистрирован миллионный домен (и около 8 тыс. доменов за сутки).

22 марта 2009 года в зоне .ru был зарегистрирован 2-миллионный домен.

25 сентября 2010 года в зоне .ru было зарегистрировано 3-миллионное по счёту доменное имя.

17 сентября 2012 года в домене «.ru» зарегистрировано более 4 млн доменных имён. 

май 2015 года количество зарегистрированных доменных имён составляет 4,9 млн.