Дмитрий Аяцков родился 9 ноября 1950 года в селе Калинино, Балтайского района, Саратовской области. Начал трудовую деятельность в колхозе механизатором. В 1969-1971 годах проходил службу в рядах Вооружённых Сил СССР. Получил два высших образования: сельскохозяйственное и экономическое.
После окончания Саратовского сельскохозяйственного института работал главным агрономом в хозяйствах Татищевского и Балтайского районов Саратовской области.
С 1992 года по 1996 год работал на посту вице-мэра, первого заместителя главы администрации города Саратова. В 1993-1995 годах - член Совета Федерации Федерального Собрания Российской Федерации от Саратовской области, с 1995 года по 2000 год - член Совета Федерации Федерального Собрания Российской Федерации, член Комитета по безопасности и обороне.
В апреле 1996 года назначен указом Президента Российской Федерации главой администрации Саратовской области, 1 сентября 1996 года был избран губернатором Саратовской области.
В 1998 году 17 мая на встрече с президентом США Биллом Клинтоном, проходившей в Бирмингеме, Борис Ельцин отрекомендовал сопровождавшего его Аяцкова американскому руководителю как своего преемника на высшем государственном посту России. Однако уже на следующий день, 18 мая, Сергей Ястржембский, бывший в то время пресс-секретарём Ельцина, фактически нивелировал это заявление президента, сказав, что слова Ельцина об Аяцкове-преемнике следует расценивать «с точки зрения здорового юмора» и «президент сказал об этом полушутя».
В 1999 году на съездах VI и VII входил президиум партии «Наш дом - Россия». 26 марта 2000 года избран губернатором Саратовской области на второй срок.
В 2003 году Д. Аяцков стал одним из аутсайдеров рейтинга популярности региональных руководителей современной России, составленного по результатам опроса Фонда «Общественное мнение». Недовольство его деятельностью на посту губернатора высказали 65 % населения области, исходя из данных репрезентативного опроса 1000 человек.
В 2005 году, после отмены выборов глав регионов, президент Путин не стал предлагать кандидатуру Дмитрия Аяцкова для переназначения губернатором области. Вместо этого в марте 2005 года Аяцков был назначен послом России в Белоруссии. Однако 19 июля 2005 года, на пресс-конференции в Саратове, которую он дал уже после получения агремана, то есть официального согласия на приезд в Минск в качестве посла, Аяцков предложил белорусскому президенту Александру Лукашенко «перестать дуть щёки». Эти слова вызвали скандал, и назначение не состоялось. Не менее скандальная ситуация была и с «научными работами» Аяцкова и коллективом исторического факультета Саратовского государственного университета.
Осенью 2005 года прошла информация о том, что Дмитрий Аяцков займёт пост помощника полпреда Президента России в Приволжском федеральном округе. В начале 2006 года Аяцков открыл в Саратове общественную приёмную и занялся написанием мемуаров.
В 2011 году 28 июля назначен директором Поволжского института управления имени П. А. Столыпина - филиала Российской академии народного хозяйства и государственной службы при Президенте Российской Федерации.
В марте 2014 года назначен советником аппарата помощников Губернатора Саратовской области, Валерия Радаева по аграрным вопросам.