Дмитрий Бовыкин родился 29 апреля 1968 года в городе Москва. В 1985 году поступил на исторический факультет МГУ.В 1986 году призван на действительную военную службу, по окончании которой в 1988 году продолжил учебу в университете. Специализировался по кафедре Новой и новейшей истории. В 1989 году приступил к изучению Французской революции в спецсеминаре профессора А.В.Адо. Под его руководством защитил в 1992 году дипломную работу на тему «Как закончить Революцию? Дебаты в Конвенте вокруг Конституции III года и политическое сознание термидорианцев».
По окончании университетского курса поступил в аспирантуру истфака МГУ. Под руководством А.В.Адо, оказавшись его последним учеником, подготовил и в 1996 году защитил диссертацию на соискание ученой степени кандидата исторических наук «От Термидора к Директории: Политическая борьба вокруг принятия Конституции III года республики». С 1996 года работает на кафедре новой и новейшей истории исторического факультета МГУ.
Во второй половине 1990 - начале 2000 годов вместе с А.В.Чудиновым и другими историками «новой русской школы» Д.Ю.Бовыкин осуществил концептуальный историографический поворот, связанный с отказом от преимущественно марксистского восприятия Французской революции как перехода от феодализма к капитализму и четко проявившийся на круглом столе «Французская революция XVIII века и буржуазия». Специализируясь на изучении политической жизни пост-термидорианской Франции, Д.Ю.Бовыкин подверг критике распространенное в марксистской исторической литературе представление об этом периоде как «нисходящей линии революции». С 2000 года является членом редакционной коллегии, а с 2004 года - заместителем главного редактора международного издания «Французский ежегодник».
С 2000 годов Д.Ю.Бовыкин также активно разрабатывает историю роялистского движения периода Французской революции и, в частности, деятельность его лидера Людовика XVIII.