Даррен Аронофски родился 12 февраля 1969 года в городе Бруклин, штат Нью-Йорк, США. Вырос в семье школьных педагогов - Шарлоты и Абрахама Аронофски. Несмотря на тот факт, что оба родителя режиссера были простыми педагогами, жила их семья всегда достаточно богато. Благодаря связям своего отца, Даррен устроился в одну из лучших школ Нью-Йорка и прошла его юность.

После окончания учебы он в течение шести месяцев путешествовал по Европе и Ближнему Востоку. По замыслу родителей подобное затяжное путешествие должно было помочь молодому парню окрепнуть, а также понять, кем он хочет быть во взрослой жизни. Даррен сделал свой выбор и после возвращения поступил в престижный Гарвардский университет, где начал изучать кино и анимацию. В течение долгих лет он учился у лучших педагогов Америки, а также оттачивал свой собственный стиль, занимаясь постановкой короткометражных фильмов.

В 1990 году в качестве дипломной работы он представил на суд зрителей свой первый полномасштабный фильм - «Чистка супермаркета», который практически сразу вызвал огромный фурор среди зрителей и педагогов и даже был удостоен премии Американской академии киноискусств. На волне успеха, пользуясь творческой базой Гарварда, Даррен сумел снять также еще одну примечательную ленту - «Печенье с предсказаниями». В 1991 году Даррен Аронофски с отличием окончил университет и получил степень бакалавра в области искусства.

Однако этого показалось мало амбициозному режиссеру. В 1992 году он переехал в Лос-Анджелес, штат Калифорния, где вскоре продолжил свое обучение в Американском институте киноискусства, где учился около года. В 1993 году в качестве выпускной работы талантливый американец представил на суд жюри короткометражную ленту «Протозоа». Картина была тепло принята видными деятелями американского кинематографа, и уже очень скоро Даррен Аронофски был удостоен степени магистра изящных искусств.

В 1995 году Даррен начал работу над своим первым коммерческим фильмов «Пи», процесс создания которого растянулся из-за недостаточного финансирования. По этой причине в течение первых трех лет Даррен больше времени тратил на поиск состоятельных инвесторов, чем на съемки фильма как таковые. В конечном итоге необходимая сумма в размере шестидесяти тысяч долларов была собрана, а сам фильм готов к показу.

Мистический триллер «Пи» был представлен публике на фестивале независимого кино «Сандэнс» и сразу вызвал огромный восторг среди зрителей. Не менее теплыми были также и отзывы жюри, члены которого единогласно присудили Даррену Аронофски победу в номинациях «Лучший режиссер» и «Лучший сценарий». Фильм был показан во многих кинотеатрах Америки и Европы и уже за несколько месяцев собрал 3,2 миллиона долларов в прокате. Кроме того, картина получила несколько новых наград на престижных кинофорумах Старого и Нового Света.

Подобный успех позволил режиссеру взяться за реализацию новых проектов, одним из которых стала культовая лента «Реквием по мечте». Картина была выпущена в прокат в начале 2000 года и практически моментально возвела Дарена Аронофски в ранг культовых режиссеров Голливуда. Яркий сценарий, проникновенная музыка и совершенно особая атмосфера картины сделали «Реквием по мечте» одной из самых ярких работ американского автора.

После этого Арофонофски в качестве режиссера и сценариста создал драматическую ленту «Фонтан» с Хью Джекманом и Рейчел Вайс в главных ролях. Кроме того, в качестве сценариста он принял участие в постановке фильма «Глубина», которая увидела свет в середине 2002 года. Каждая из этих картин принесла ему новые премии и номинации.

Однако успех следующих двух картин с лихвой превзошел все созданное прежде. В 2008 и 2010 годах на экраны вышли фильмы «Рестлер» и «Черный лебедь», которые в общей сложности принесли своему создателю семь различных наград. Среди таковых были премии кинофорума «Независимый дух», приз Венецианского фестиваля, награда Лондонского кружка кинокритиков, а также многочисленные номинации на премию Оскар.

Кроме того еще одним проектом, получившим премию «Оскар» стал фильм «Боец» 2010 года, над созданием которого Даррен Аронофски работал в качестве продюсера. Спустя четыре года в прокат вышла следующая картина мастера - библейский эпический фильм «Ной». Некоторые страны запретили показ фильма из-за его религиозного содержания.

Новая картина режиссера Даррена Аронофски предстанет на суд зрителей в 2017 году. Действие психологического триллера «Мама» разворачивается вокруг молодой пары, в исполнении Дженнифер Лоуренс и Донала Глисона. Их отношения оказываются в опасности, когда на порог их дома неожиданно являются нежданные гости. С этого момента спокойная жизнь хозяев рушится, постепенно превращаясь в настоящий хаос.

В 2001 году Даррен Аронофски начал встречаться с известной американской актрисой Рэйчел Вайс. В 2006 году пара объявила о своей помолвке, а уже полгода спустя в прессе появились сообщения о рождении их совместного сына Генри. В ноябре 2010 года Вайс и Аронофски объявили, что расстаются, но остаются друзьями и будут воспитывать сына вместе. Осенью 2016 года СМИ сообщили, что Аронофски начал встречаться с Дженнифер Лоуренс. По мнению журналистов, с актрисой режиссер познакомился на съемочной площадке своего нового фильма.