Лидия Хантер родилась 2 апреля 1945 года в городе Морристаун, штат Нью-Джерси, США. Росла в семье учительницы игры на фортепиано Элзи Дойинг Хантер и вице-президента нефтяной компании «Harper Fuel Oil» Рэймонда Дэви Хантера. Помимо неё в семье был ещё один ребёнок - её сестра Марша.
Когда Лидия училась в средней школе, у неё диагностировали гипофизарную карликовость - нехватка гормона роста, из-за чего её рост составил всего 1 м 45 см, что впоследствии существенно сказывается на её репертуаре. Училась в Академии искусств Интерлочен и Школе актёрского мастерства Гудмана в Чикаго.
До того, как начать сниматься, Хант уже была известна как хорошая театральная актриса. Актриса дебютировала на Бродвее в 1975 году в комедии «О, пустыня!» по Юджину О’Нилу. Её знаменитыми театральными ролями являются тётя Дэн в постановке «Тётя Дэн и Лемон» и сестра Элоиза в «Сомнении», а также главная роль в пьесе Бертольда Брехта «Мамаша Кураж и её дети». Хант дважды выигрывала премию «Оби» и один раз номинирована на «Тони».
Линда дебютировала в кино в 1980 году в музыкальной комедии Роберта Олтмена «Попай». Спустя год она снялась в фильме «Год опасной жизни», экранизации романа Питера Уира. Линда исполнила роль фотографа Билли Квана, получив за эту роль премию «Оскар» и став первой актрисой, удостоенной этой премии за исполнение мужской роли.
Наиболее заметными были роли актрисы в фильмах «Бостонцы», «Дюна», «Сильверадо», «Элени», «В ожидании Луны», «Дьяволица», «Детсадовский полицейский», «Если бы взгляды могли убивать», «Дождь без грома», «Двадцать баксов», «Янгер и Янгер», «Высокая мода», «Реликт», «Стрекоза», «Твои, мои и наши», «Персонаж».
На телевидении известна по роли судьи Зои Хиллер в сериале «Практика». В телефильме «Основание» она исполнила роль Розы, снималась в сериалах «Зал славы «Хэллмарк», «Космические спасатели», «Без следа», «Отряд «Антитеррор», «Части тела». С 2009 года исполняет роль Генриетты Ландж по прозвищу Хэтти в сериале «Морская полиция: Лос-Анджелес», в 2011 году роль принесла ей номинацию на премию «Teen Choice Award».
Линда Хант известна как актриса озвучки, её голос звучит в большом числе документальных фильмов, мультфильмов, компьютерных игр и рекламных роликов, например, в сериале «Классика ночных кошмаров», мультфильмах «Покахонтас» и «Покахонтас 2: Путешествие в Новый Свет», сериале «Карнавал», она выступает рассказчиком в документальных сериалах «Арена», «Освенцим: Нацисты и «Последнее решение», «Американское приключение» и «The Great Indian Railway» для канала National Geographic, а также во многих видеоиграх серии God of War, где рассказчицей является богиня Гея. Хант была ведущей радиопрограммы City Arts & Lectures на сан-франциском радио KQED.