Рут Уилсон родилась 13 января 1982 года в городе Эшфорд, графство Кент, Великобритания. Детство девочки прошло в городе Шеппертон, графство Суррей. Она окончила католическую школу для девочек Notre Dame в городе Кобхэм и колледж Esher в Элмбридже. В подростковом возрасте подрабатывала моделью.
В 2003 году окончила Ноттингемский университет, а в июле 2005 года - Лондонскую академию музыкального и драматического искусства. На телевидении начинающая актриса впервые появилась в 2006 году в ситкоме «Пригород в огне» и исполнила роль Джейн Эйр в одноименном телесериале канала BBC One, которая принесла ей широкую известность.
За роль в телесериале «Джейн Эйр» в 2007 году Рут номинировалась на телевизионную премию BAFTA и премию Broadcasting Press Guild Award в категории «Лучшая актриса». Также актриса номинировалась на премию «Золотой глобус» в 2008 году в категории «Лучшая женская роль (мини-сериал или телефильм)».
Далее актрисе достались основные роли в телевизионных фильмах «Убирайтесь с моей земли», «Настоящее лето», «Поимка Мэри», «Доктор, что слышит голоса», «Маленький остров» и сериалах «Замораживание», «Заключенный», но наибольшую известность актрисе принесла роль Элис Морган в детективном сериале «Лютер» и роль Элисон Бейли в сериале «Любовники».
Рут Уилсон дважды получала премию Лоренса Оливье за театральные работы: в 2010 году за роль Стеллы Ковальски в пьесе «Трамвай «Желание» и в 2012 году за роль Анны Кристи в пьесе Юджина О’Нила.
Среди фильмов с участием актрисы, наиболее известными являются «Анна Каренина», «Одинокий рейнджер», «Спасти мистера Бэнкса», «Французская сюита», «Как разговаривать с девушками на вечеринках», «Темная река», «Гедда Габлер».