Английский театральный деятель и актер Джон Рич, 7 декабря 1732 года открыл на площади Ковент-Гарден в Лондоне, новый оперный театр. По месту своего расположения он и получил свое название «Ковент-Гарден». Первым спектаклем, ознаменовавшим своей премьерой открытие культурного учреждения, стала пьеса Уильяма Конгрива «Светские обычаи». Перед представлением актёры торжественной процессией вошли в театр, внеся Рича на руках.

В конце 1734 года в «Ковент-Гардене» начали ставить оперы - прежде всего, сочинения Георга Фридриха Генделя, бывшего музыкальным руководителем театра: первой была поставлена его ранняя, хотя и сильно переработанная, опера «Верный пастух», затем в январе 1735 года последовала новая опера «Ариодант» и другие.

В 1743 году здесь была исполнена оратория Генделя «Мессия», и в дальнейшем исполнение ораторий на религиозные темы в дни Великого Поста стало в театре традицией. На этой же сцене впервые были поставлены оперы Томаса Арна и оперы его сына, Майкла. Во время пожаров 1808 и 1856 годов здание старого театра было полностью уничтожено. Здание современной оперы было построено по проекту Барри в 1858 году.

В 1892 году здесь состоялась английская премьера оперы Рихарда Вагнера «Кольцо Нибелунга» под управлением композитора и дирижера Густава Малера. Во время Первой мировой войны театр был реквизирован и использовался как склад. Во время Второй мировой войны в здании театра был танцзал.

После окончания войны, в 1945 году началось возрождение театра. Балетной труппе Нинет де Валуа, выступавшей в театре «Сэдлерс-Уэллс», было предложено оставить частную сцену Лилиан Бейлис и переехать сюда в качестве национального балета. В результате 20 февраля 1946 года театр открылся «Спящей красавицей» Чайковского в постановке Оливера Мессела.

Одновременно началось создание оперной труппы, для которой театр Ковент-Гарден стал бы домашней сценой, - и 14 января 1947 года оперная труппа Ковент-Гардена, будущая Лондонская королевская опера, представила здесь оперу Бизе «Кармен».

Сегодня это здание служит домом для королевской оперной и балетной трупп, хотя в нем нередко дают представления гастролирующие оперные и балетные труппы со всего мира. В 1990-х годах театр был закрыт на реконструкцию и открыл свои двери для зрителей в 1999 году. Здесь появилось новое фойе в Цветочном зале, где регулярно проводятся концерты.

От прежнего театра в здании остался зрительный зал, оформленный пурпуром и золотом, с маленькими бра в абажурах, и часть фойе с лестницей и кафе-холлами. Все остальные помещения, включая большое «воздушное» фойе, громадные служебные помещения с просторными репетиционными студиями и два дополнительных зала, были построены заново.