Российский Домен .RU был создан 7 апреля 1994 года. Именно в этот день в международной базе данных национальных доменов верхнего уровня появилась запись об открытии российского доменного интернет-пространства.

Этому событию предшествовало подписание соглашения «О порядке администрирования зоны RU», которое состоялось 4 декабря 1993 года на собрании крупнейших из существовавших в то время в России интернет-провайдеров: «Demos Plus», «Techno», «GlasNet», «SovAm Teleport», «EUnet/Relcom», «X-Atom», «FREEnet». В соответствии с ним обязанности по администрированию и техническому сопровождению национального домена .ru были переданы Российскому научно-исследовательскому институту развития общественных сетей, РосНИИРОС, который до 2000 года регистрировал все домены в зоне .ru.

В 2006 году полномочия администратора зоны были переданы Координационному центру национального домена сети Интернет. Технические функции обслуживания домена выполняет Технический Центр Интернет. Домен .ru стал первым национальным доменом верхнего уровня, используемым в эмблеме Зимних Олимпийских игр 2014. В январе 2018 года оператором реестра доменов .ru и .рф стал «Ростелеком».

В домене .ru разрешена регистрация доменных имен второго уровня физическими лицами и организациями для любых законных целей, нет запрета на регистрацию доменов нерезидентами. Максимальная длина доменов .ru составляет 63 символа, то есть самый последний домен состоит из 63 букв z и .ru на конце.

Изменения в регламенте регистрации доменных имен в зоне .ru, согласно которым при регистрации новых доменов необходимо предъявить копии соответствующих подтверждающих документов, вступили в силу 1 октября 2009 года. Для продления уже зарегистрированных доменов в обязательном порядке такая проверка не производится, но может быть произведена в любой момент по запросу регистратора. В случае отказа владельца предоставить идентификационные данные, делегирование домена приостанавливается, а через два месяца регистрация аннулируется.

Национальная доменная зона .ru находится под управлением 8 серверов доменных имен. Пять из них расположены в России. Эти серверы обслуживают более трети всего российского DNS-трафика. Зона .ru обновляется 4 раза в сутки: в 2:00, 10:00, 14:00 и 19:00 по московскому времени. Зоны .su и .рф обновляются каждый нечетный час.

Обновления зон занимают от нескольких минут до получаса. В этом случае процедура делегирования домена займет от нескольких минут до 6 часов в зависимости от времени обновления данных в зоне верхнего уровня. Так же следует обратить внимание, что на обновление данных на кэширующих DNS-серверах интернет-провайдеров может потребоваться дополнительно до нескольких суток.