Иван Пырьев родился 17 ноября 1901 года в селе Камень Алтайского края. С 1916 по 1920 года служил в действующей армии. В 1923 году окончил актерское и режиссерское отделение Государственной экспериментальной театральной мастерской. Был актером Первого Рабочего театра Пролеткульта и театра имени Мейерхольда.

С 1925 года Пырьев являлся сценаристом, ассистентом режиссера, затем режиссером ряда киностудий. С 1939 года и до конца жизни работал на «Мосфильме». «Богатая невеста» - лирическая музыкальная комедия о колхозной жизни, встреченная зрителями с большим энтузиазмом, определила выбор жанра и темы на годы вперед.

Пырьев ставит музыкальные комедии «Трактористы», «Свинарка и пастух» о битвах за урожай, о веселых и неутомимых передовиках. Эти феерии, имевшие мало общего с реальной жизнью, все же полюбились рядовому зрителю. Немало тому способствовало обаяние главной героини, жены режиссера Марины Ладыниной.

В годы войны снял фильм «Секретарь райкома», в котором остался верным жанровому кино, показав партизанскую войну в духе приключения с элементами детектива. Затем режиссер снял музыкальную мелодраму «В шесть часов вечера после войны», полную предчувствия грядущей Победы. «Сказание о земле Сибирской» представляет любопытное смешение жанров - мюзикла, мелодрамы и оратории.

«Кубанские казаки» стали вершинным достижением режиссера на поприще музыкальной кинокомедии. Лирически-водевильный сюжет, замечательные песни И. О. Дунаевского, которые сразу запела вся страна, счастливая колхозная жизнь хотя бы на экране - все это снискало картине всенародную любовь зрителей, уставших от ужасов пережитой войны.

За свои фильмы получил множество премий - как в стране, так и за рубежом. С 1950-х по 1960-х года Иван Александрович руководил «Мосфильмом», также является основателем и первым председателем Союза кинематографистов СССР. В эти же годы обращается к творчеству Достоевского и экранизирует его романы «Идиот», «Белые ночи».

Иван Александрович Пырьев скончался 7 февраля 1968 года в городе Москва. Похоронен на Новодевичьем кладбище. Третья серия фильма «Братья Карамазовы» была закончена уже после смерти режиссера К.Ю. Лавровым и М.А. Ульяновым.