Функции:

В обязанности директора ЦРУ входят:

- Сбор разведывательной информации через агентурную сеть и другие соответствующие средства. При этом директор ЦРУ не обладает полицейскими, правоохранительными полномочиями и полномочиями вызывать в суд, а также не выполняет функций обеспечения внутренней безопасности;

- Сопоставление и оценка полученных разведданных, связанных с национальной безопасностью, и предоставление разведывательной информации соответствующим инстанциям;

- Общее руководство и координация сбора национальных разведданных за пределами Соединенных Штатов через агентурных источников Разведывательного Сообщества, уполномоченных собирать информацию, в координации с другими департаментами, ведомствами и органами правительства Соединенных Штатов. При этом необходимо обеспечение наиболее эффективного использования ресурсов, а также принятие во внимание потенциальных угроз для США и всех лиц, вовлеченных в сбор разведданных;

- Выполнение иных подобных функций и обязанностей, относящихся к разведывательной деятельности, обеспечивающей национальную безопасность, по указанию Президента или директора Национальной Разведки.

В отличие от аналогичных структур во многих других странах, официально ЦРУ является гражданской организацией. В связи с чем агенты данной организации не имеют воинских званий, а сбор разведданных осуществляется сотрудниками, получившими тактическую подготовку. 
Оперативно-тактически наиболее подготовленным является подразделение - Отдел Специальных Мероприятий, состоящее преимущественно из опытных ветеранов таких спецподразделений вооруженных сил США как Delta Force, Navy SEAL и т.п.

Директор ЦРУ. Назначается Президентом США при одобрении Сенатом. Подчиняется непосредственно Президенту. С 17 мая 2018 года пост директора ЦРУ занимает Джина Хаспел, которая работает в ЦРУ с 1985 года.

Заместитель директора ЦРУ. Осуществляет функции директора, когда должность директора вакантна, либо когда директор отсутствует на рабочем месте.

Помощник заместителя директора ЦРУ. Данная должность была создана 5 июля 2006 года. Помощник заместителя директора осуществляет все функции, которые раньше лежали на исполнительном директоре ЦРУ.

Помощник директора ЦРУ по военной поддержке.

Директораты и офисы:

- Разведывательный директорат. Занимается обработкой и анализом полученной развединформации. Руководитель - директор по разведке.

- Национальная секретная служба решает задачи, связанные со сбором информации агентурной разведкой, организует и проводит тайные операции. В неё входит Отдел специальных операций ЦРУ. Руководитель - директор национальной секретной службы.

- Научно-технический директорат. Проводит исследования и разработку технических средств сбора информации.

- Директорат снабжения. Руководитель - директор по снабжению.

- Центр изучения разведки. Занимается хранением и изучением исторических материалов ЦРУ. Руководитель - директор центра изучения разведки.

- Офис главного юрисконсульта. Руководитель - главный юрисконсульт. Сотрудники данного отдела следят за соблюдением работниками Управления Конституции и законов, действующих правил и инструкций.

- Офис генерального инспектора. Руководитель - генеральный инспектор. Назначается Президентом США при одобрении Сенатом. Независим от других отделов и офисов, подчиняется напрямую директору ЦРУ. Осуществляет инспекции, расследования и аудит в штаб-квартире ЦРУ, на местах, и в зарубежных отделениях Управления. Каждые полгода готовит для директора ЦРУ отчёт, который тот предоставляет Комитету по разведке Конгресса США.

- Офис общественных связей. Руководитель - директор по связям с общественностью.

- Офис по военным делам. Оказывает поддержку в сфере разведки вооружённым силам США.

7 марта 2015 года директор ЦРУ Джон Бреннан объявил о начале широкомасштабной реорганизации. В рамках проекта планируется создание директората цифровых инноваций, который будет заниматься современными технологиями и кибершпионажем и 10 новых специализированных офисов